ISSN 2477-9458
BOLETÍN DEL
CENTRO DE
INVESTIGACIONES
BIOLÓGICAS
Caracterización fisicoquímica y microbiológica de la harina de camarón
Penaeus vannamei (Boone, 1931).
Alexandra Elizabeth Bermúdez-Medranda, Vanessa Hanoi Acosta Balbas y
Fernando Ramón Isea-León.........................................................................................
Preferencia de frutas en aves que visitan un comedero en la ciudad de
Caracas (Venezuela).
Bárbara Santana y Cristina Sainz-Borgo...............................................................
Fijación de nitrógeno atmosférico en altas montañas tropicales: páramos de
Venezuela.
Ernesto Medina......................................................................................................
Plantas del Jardín Botánico del Orinoco, ciudad Bolívar, Estado Bolívar,
Venezuela.
Wilmer A. Díaz-Pérez, Luis Chacón y Magdalena Ochoa.....................................
Revisión del escarabajo excavador género Llanoterus García y Camacho,
2018 (Coleoptera: Noteridae: Noterini). Parte I.
Mauricio García y Alfredo Briceño. .....................................................................
Índice acumulado 1967 – 2023. Boletín del Centro de Investigaciones
Biológicas en su 56 Aniversario.
Teresa Martínez Leones..........................................................................................
Instrucciones a los autores......................................................................................
Instructions for authors...........................................................................................
Vol.57, N0 2, Pp.98-349, Julio-Diciembre 2023
UNA REVISTA INTERNACIONAL DE BIOLOGÍA PUBLICADA
POR
LA UNIVERSIDAD DEL ZULIA, MARACAIBO, VENEZUELA
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Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
Vol. 57. Nº 2, Julio - Diciembre 2023, Pp. 129-145
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Fijación de nitrógeno atmosférico en altas montañas tropicales:
páramos de Venezuela
Ernesto Medina
Centro de Ecología, Instituto Venezolano de Investigaciones Cientícas.
medinage@gmail.com
RESUMEN
En este artículo reviso la información disponible sobre especies de angiospermas
jadoras de nitrógeno (N2) atmosférico en localidades de la cordillera de Mérida en
Venezuela, a elevaciones cerca o por encima del límite de la vegetación arbórea en altas
montañas. Además, discuto los resultados de un análisis exploratorio sobre jación
biológica de nitrógeno basado en la abundancia natural de 15N y concentración de
nitrógeno en suelos y tejido foliar de especies recolectadas a elevaciones contrastantes
(2500 y 4000 m de elevación) en sitios localizados entre Santo Domingo y el páramo
de Piedras Blancas en el estado Mérida, Venezuela. El artículo tiene como objetivos
a) comparar el comportamiento de jadoras de N2 atmosférico en ambientes de altas
montañas tropicales y regiones alpinas templadas y b) destacar las oportunidades de
investigación para documentar el ciclo del nitrógeno en esos ambientes.
Palabras clave: jación de N2, páramos, simbiosis leguminosas, actinorrizas,
Rhizobium, Frankia.
Atmospheric nitrogen xation in high tropical mountains: Venezuelan
paramos
ABSTRACT
This paper reviews the available information on atmospheric nitrogen (N2)-xing
angiosperm species in Andean localities of Venezuela, at elevations near or above the
tree-line. In addition, I discuss the results of an exploratory survey on biological N2
xation (BNF) based on the natural abundance of 15N and N concentration in soils and
leaf tissues of species collected at contrasting elevations (2500 and 4000 m elevation)
in sites located between Santo Domingo and the paramo of Piedras Blancas in the
Mérida State, Venezuela. The paper aims to a) compare the BNF in tropical high
mountains and temperate alpine regions and b) highlight research opportunities on the
DOI: https://doi.org/10.5281/zenodo.10499054
Fijación de N2 en montañas tropicales.
Medina.
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N cycle in tropical mountain environments.
Key words: N2 xation, paramos, legumes symbiosis, actinorhizas, Rhizobium,
Frankia.
Recibido / Received: 15-05-2023 ~ Aceptado / Accepted: 17-07-2023
INTRODUCCIÓN
La jación biológica de nitrógeno (N2) atmosférico (FBN) constituye la fuente
principal de suministro de N combinado en ecosistema terrestres (Boring et al.1988).
Este proceso es catalizado por la enzima nitrogenasa que opera en organismos
fotosintéticos de vida libre, o que forman asociaciones simbióticas mutualistas con
hongos (cianolíquenes), y plantas vasculares (Wagner 2011). Entre los organismos
heterotrócos jadores de N2 se encuentran numerosas especies de bacterias de vida
libre y otras que forman asociaciones rizosféricas o endofíticas con plantas vasculares
(Olivares et al. 1996, Triplett 1996, James 2000). Además, se encuentran bacterias
heterótrofas jadoras de N2 más especializadas que inducen la formación de nódulos
en las raíces de la planta hospedante. En esas estructuras las bacterias son aisladas del
oxígeno atmosférico, lo que permite la actividad del complejo enzimático de nitrogenasa.
Las especies de bacterias jadoras de N2 pertenecen a los los Pseudomonadota, con
los géneros Rhizobium, Bradyrhizobium (Alfaproteobacteria) y Parabulkholderia
(Betaproteobacteria) y Actinomicetota con el género Frankia (Actinomycetes)
(www.ncbi.nlm.nih.gov/Taxonomy/). Los tres géneros de Pesudomonadota están
restringidos a las Fabaceae, principalmente dentro de la subfamilia Faboideae
(Faria et al. 1989), y un género de Cannabaceae (Parasponia) (Trinick y Hadobas
1989), mientras que Frankia ocurre en un grupo más amplio de familias (simbiosis
actinorrícicas en especies de Betulaceae, Casuarinaceae, Coriariaceae, Datiscaeae,
Elaegnaceaee, Myricaceae, Rhamnaceae y Rosaceae) (Huss-Danell 1997, Bautista
Guerrero y Valdés 2008). A pesar de la mayor diversidad de familias, el número de
especies actinorrícicas es pequeño comparado con el grupo de especies nodulantes
dentro de las leguminosas (Ardley y Sprent 2021).
Las simbiosis de Pseudomonadota con Fabaceae están representadas en
prácticamente todos los ambientes terrestres, mientras que las simbiosis actinorrícicas
se encuentran más frecuentemente en regiones templadas y áreas montanas tropicales.
Geográcamente la frecuencia de leguminosas jadoras de N2 es mayor en regiones
tropicales que en latitudes templadas y frías (Hulton et al. 2008) y también disminuye
a lo largo de gradientes altitudinales en ambas (Körner 2003).
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La FBN tiene un elevado costo energético y nutricional, relacionado con la cantidad
de N por unidad de C invertido en el proceso, comparada con la incorporación de N
del suelo (Hulton et al. 2008). Sin embargo, las bajas temperaturas alpinas no impiden
la FBN en leguminosas nodulantes. Jacot et al. (2000) demostraron que la proporción
de N derivada de la atmósfera promedia entre 68 y 78% en 7 especies de leguminosas
de los Alpes suizos, que crecen entre 900 y 2600 m de elevación.
La medición de la tasa de FBN en condiciones naturales no es sencilla, debido a
la dificultad para aislar suficientemente las raíces y nódulos sin alterar su estructura y
fisiología (Unkovich1999). Los métodos directos son destructivos y miden la actividad
del complejo enzimático nitrogenasa, a) mediante la reducción de acetileno (actividad
de reducción de acetileno, ARA) y b) análisis de los productos de la fijación de N2
(% ureidos) que se transportan vía xilemática de las raíces al vástago. Una alternativa
para estimar la contribución de la FBN al balance de N de una planta, es la medición
de la abundancia natural del isótopo pesado de N (δ15N) en sus tejidos expresada
como δ15N (Boddey et al. 2000). Plantas fijadoras de N2 discriminan muy poco entre
los isótopos de N, y tienen valores de este parámetro cercanos a cero. Las plantas
no fijadoras dependen del N del suelo, el cual por lo general está enriquecido en 15N,
debido a la discriminación durante los procesos de mineralización y desnitrificación
de la materia orgánica.
En Venezuela se han documentado numerosas especies de leguminosas formando
simbiosis con rizobia en ecosistemas de sabanas, y bosques montanos hasta de 1500
de altitud (Sicardi de Mayorca y Izaguirre-Mayoral 1993, Izaguirre-Mayoral y Vivas
1996, Medina e Izaguirre-Mayoral 2004). En vegetación altimontana (>2500 m snm)
los estudios son más escasos y se circunscriben a unas pocas localidades andinas
(Marquina et al. 2001-2002, Abadín et al. 2002, Sarmiento et al. 2012).
En este artículo describo la información disponible sobre especies de angiospermas
fijadoras de N2 en localidades andinas de Venezuela, a elevaciones entre los 2500 y
4500 m. Esta franja incluye el límite arbóreo (máxima elevación de la vegetación
boscosa localizada alrededor de los 3000 m snm) y la región paramera propiamente
comprendida entre los 3000 m y el límite nival (Rangel 2000, Llambí 2015, Vásquez
et al. 2015). Además, discuto los resultados de un análisis exploratorio sobre FBN
basado en la abundancia natural de 15N en tejido foliar de especies recolectadas a
elevaciones contrastantes (2500 y 4200 m de elevación) en la carretera que va de la
población de Santo Domingo hasta el páramo de Piedras Blancas en el estado Mérida
en Venezuela. La variación de la vegetación con la elevación en este gradiente fue
descrita por Baruch (1984).
Finalmente, comparo el comportamiento de fijadoras de N2 en ambientes tropicales
de altas montañas y regiones alpinas templadas, que pueden tener temperaturas medias
anuales similares, pero que difieren marcadamente en la estacionalidad térmica. En
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altas montañas tropicales la temperatura media mensual varía muy poco, pero los
cambios diurnos son muy marcados y se experimentan temperaturas congelantes
diariamente (Walter y Medina 1969, Monasterio 1986).
Distribución altitudinal de angiospermas fijadoras potenciales de N2
atmosférico en los andes de Venezuela.
Briceño y Morillo (2002) en su catálogo de la vegetación de los páramos de
Venezuela registran 917 especies de dicotiledóneas, de las cuales 22 son leguminosas
recolectadas a elevaciones superiores a los 2500 m. Todas las especies de leguminosas
incluidas son potenciales fijadoras de N2, pues pertenecen a géneros conocidos por
formar simbiosis con rizobia (Faria et al. 1989). En este catálogo se registran también
especies actinorrícicas de familias cuya capacidad de fijaci n de N2 atmosférico ha sido
bien documentada: Betulaceae (1 especie) (Budowski y Russo 1997); Coriariaceae
(1 especie) (Chaia et al. 2019) y Myricaceae (3 especies) (Huguet et al. 2005)
(Fig. 1). Las especies actinorrícicas, y las leguminosas de los géneros Cologania,
Lathyrus, Phaseolus y Vigna, así como Lupinus sergenti y L. timotensis, no han
sido registradas por encima de los 3500 m. Las demás especies de Lupinus y Vicia
andicola se han recolectado en la franja de los 4000–4500 m. En este catálogo llama
la atención el número de especies del género Lupinus (16), la mayoría de las cuales
se consideran endémicas. Briceño y Morillo (2002) señalan que es necesario revisar
el estatus taxonómico de estas especies. Por otra parte, la diversidad de especies y su
presencia a elevaciones mayores de 3000 m representa una oportunidad para estudiar
el mecanismo de tolerancia a la congelación nocturna, y la eficiencia de la nitrogenasa
a bajas temperaturas.
Actividad de nitrogenasa en raíces de Poaceae y Cyperaceae de páramos
andinos.
Las Poaceae constituyen la tercera familia con mayor representación específica en
la flora paramera en Venezuela (Briceño y Morillo 2006). Dentro de esta familia se
han reportado numerosas especies que forman asociaciones rizosféricas o endofíticas
con bacterias fijadoras de N2 (Olivares et al. 2006, López-Hernández et al. 2006). En
efecto, Marquina et al. (2001-2002) detectaron actividad de nitrogenasa (evidenciada
por la capacidad de raíces de reducir acetileno, ARA) en 20 especies de Poaceae y 3 de
Cyperaceae en su área de estudio en Loma Redonda, Edo. Mérida, localizada ≈4000 m
de elevación (Fig. 2). Solo 3 especies de Poaceae no mostraron actividad de reducción
de acetileno. Todas las especies medidas tienen rangos de distribución altitudinal que
cubren la franja de 3000 a 4000 m, y Agrostis tolucensis y Calamagrostis heterophylla
se encuentran a más de 4500 m de elevación.
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Figura 1. Distribución altitudinal de las especies de Betulaceae, Coriariaceae,
Myricaceae y Fabaceae potencialmente fijadoras de N2 atmosférico mediante
asociación simbiótica con rizobacterias (data de Briceño y Morillo 2002).
Capacidad de fijación de N2 por Lupinus meridanus en asociación con
Bradyrhizobium en condiciones naturales.
Las especies de Lupinus forman asociaciones simbióticas con bacterias fijadoras
de N2 atmosférico del género Bradyrhizobium (Abd-Alla 1999, Vielma 1999,
Fernández-Pascual 2007). En páramos andinos de Venezuela, L. meridanus forma
parte de la vegetación secundaria que se desarrolla durante el período de barbecho
y constituye una fuente de restauración de fertilidad por su capacidad de fijación de
N2 (Abadín et al. 2003).
Sarmiento et al. (2012) emplearon el método de abundancia natural de 15N
para estimar la capacidad de fijación de N2 por la simbiosis de L. meridanus y
Bradyrrhizobium spp. en comunidades silvestres en sucesión avanzada, localizadas
en páramos andinos por encima de los 3000 m de elevación. Para esta evaluación se
cosecharon vástagos y raíces de poblaciones nativas de L. meridanus nodulado y de
varias especies no-leguminosas que se utilizaron como referencia, a las cuales se les
midió la abundancia natural de 15N (δ15N). Además, se cultivó L. meridanus
inoculado con Bradyrrhizobium en soluciones nutritivas desprovistas de N para
determinar el valor de δ15N control.
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Figura 2. Actividad de nitrogenasa en raíces aisladas de Poaceae y Cyperaceae
de páramo estimada por el método de reducción de acetileno (ARA). Las especies
ensayadas provenían de zonas inundables con suelos pantanosos (I), zonas drenadas
con pendientes de 35–45% (II) y afloramientos rocosos (III) (datos de Marquina et al.
2001-2002) La distribución altitudinal de acuerdo a Briceo y Morillo (2006).
Los resultados mostraron en L. meridanus concentraciones de N significativamente
mayores, especialmente en el vástago, en comparación con las especies no fijadoras
de N2. Además, sus valores de δ15N fueron negativos cercanos a cero, mientras que
las especies de referencia mostraron valores significativamente mayores (Fig. 3).
Los autores calcularon que L. meridanus obtiene de la atmósfera más del 80% de su
nitrógeno, demostrando así el potencial de esta especie como mejoradora de suelo
durante la sucesión secundaria que sigue al descanso de cultivos en los páramos
andinos de Venezuela.
Abundancia natural de 15N en especies alrededor del límite arbóreo en los
Andes del estado Mérida.
En hábitats de elevación contrastante (2500 y 4000 m) a lo largo de la carretera
Barinitas – Pico del guila en el Edo. Mérida, recolectamos especies potencialmente
fijadoras de N2, en asociaciones con Rhizobium y Frankia, y especies no-fijadoras
(Tabla 1).
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Figura 3. Concentración de nitrógeno (% masa seca)(A) y abundancia natural de
15N (δ15N) (± e.e.)(B) en vegetación secundaria en el páramo de Gavidia (Parque
Nacional Sierra Nevada,Venezuela, a 3400 m snm), en una leguminosa nodulada
(Lupinus meridanus) y especies no fijadoras de N2 utilizadas como referencia (con
datos de Sarmiento et al. 2012).
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Tabla 1. Plantas de sitios montanos y de páramos en los andes de Venezuela. En
negritas las especies potencialmente fijadoras de N2. Identificación inicial basada en
Vareschi 1970, y actualizada mediante Briceño y Morillo (2002, 2006).
En un muestreo exploratorio, hojas de estas especies fueron analizadas para N
total y abundancia natural de 15N (descripción de métodos en Medina et al. 2017). En
las muestras de sitios montanos a 2500 m de elevación, la concentración de N foliar
resultó igual o un poco mayor que la de la única muestra de suelo disponible, con
excepción de las dos especies de Fabaceae. Estas especies mostraron concentraciones
de N que duplicaban las de las especies actinorrícicas y las no fijadoras (Tabla 2).
Los valores de δ15N de las Fabaceae son positivos y cercanos a cero, mientras que los
de las especies actinorrícicas son negativos (Tabla 2). En las especies no-fijadoras los
valores de δ15N son marcadamente positivos, excepto en Verbesina turbacensis,
cuyo valor requiere confirmación. El valor de δ15N del suelo es mayor que el de las
hojas, exceptuando a Fraxinus americana.
En las muestras de páramo los resultados son opuestos en el caso de la concentración
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de N, pues el suelo presenta mayores concentraciones que las hojas, con excepción de
L. eromonomus (Tabla 2). Los promedios de δ15N de suelo y hojas son más positivos
comparados con los de sitios montanos. Las hojas de L. eromonomus y Aciachne
acicularis presentaron los menores valores de δ15N, hasta menos de una desviación
estándar por debajo de la media del sitio, mientras que los de Azorella sp., Senecio
formosus y Draba chionophila alcanzaron valores mayores que la media por una
desviación estándar.
Los valores de δ15N de las especies con actinorriza son menores que los de las
Fabaceae y todas las no-leguminosas, lo que indica probablemente mayor proporción
de fijación de N2 o mayor fraccionamiento en el traslado de los productos de FBN de
la actinorriza hacia la planta. La revisión de Andrews et al. (2011) muestra que la
tendencia general es que las plantas con actinorrizas tienen valores de %N derivado de
la atmósfera mayores que los de las leguminosas. Sin embargo, queda por explicar
porqué sus concentraciones foliares de N son menores que los de las leguminosas.
Debe notarse que en ambas localidades los ∆(δ15N) planta-suelo son mucho
menores en fijadoras de N2 comparadas con no-fijadoras, exceptuando a A. acicularis.
Esta diferencia debe ser mayor en la medida que la planta sea menos dependiente del
suministro de N del suelo. Por otra parte, el conjunto de especies no-fijadoras de N2
analizadas presentan valores negativos de δ15N, en concordancia con lo reportado por
Sarmiento et al. (2012). Es notable que los valores más bajos de δ15N en el páramo
corresponden a una Fabaceae nodulada (L. eromonomus) y a una especie de Poaceae
(A. acicularis), mientras que en el sitio por debajo del límite arbóreo los valores de V.
turbacensis son similares a los de las Fabaceae, pero con menor concentración de
foliar de N.
La variación de δ15N no puede ser explicada solamente por la variación de N del
suelo (0,7 a 4,0 ‰ en sitios por debajo del límite arbóreo y 1,5 a 3,5 ‰ en el sitio de
páramo). Los factores más frecuentes que explican las diferencias de δ15N en material
vegetal comparado con los de la materia orgánica del suelo son: a) que las especies
tengan acceso a fuentes de N con distinta abundancia isotópica, y b) la presencia de
asociaciones micorrízicas (Hobbie et al. 2000, Craine et al. 2015). En montañas
tropicales existe poca información sobre ambos aspectos en vegetación natural.
Micorrización en especies del páramo andino.
Montilla et al. (1992, 2002) estudiaron la frecuencia de micorrización en suelos
cultivados en páramos andinos a elevaciones superiores a los 3000 m, con énfasis en
los cambios que ocurren durante el período de barbecho. Después de 12 años de
sucesión secundaria, 3 especies nativas alcanzaron cerca del 55% de cobertura:
Hypericum laricifolium (25%), Espeletia schultzii (25%), Orthrosanthus
chimboracensis (5%),
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y un conjunto de 10 especies alcanzaron el 30% (Tabla 3. De esas 14 especies las
dominantes presentan alto grado de micorrización. La única especie de leguminosa,
L. meridanus también estaba micorrizada, aunque en menor proporción. Estas
diferencias en grado de micorrización podrían generar variaciones en la abundancia
natural de 15N, especialmente en suelos con baja disponibilidad de N, y serían un tema
para comprobación experimental.
Tabla 2. Concentración de nitrógeno y valores de δ15N de suelos (0 – 5 cm) y
material foliar (ordenados de menor a mayor) de sitios montanos (2500–3000 m) y
páramos (>4000 m) en los Andes de Venezuela (Carretera Panamericana entre Santo
Domingo y Pico del Águila).
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Tabla 3. Lista de las especies estudiadas por Montilla et al. (1992) en barbechos
de 12 años en el Páramo de Gavidia, edo. Mérida. No micotrofas (NM) y grados bajo
(Mb), intermedio (Mi) y alto (Ma) de infección con micorrizas vesículo-arbusculares.
Barnola y Montilla (1997) analizaron la micorrización en especies que constituyen
la vegetación de arbustal-rosetal en un páramo no perturbado en el Edo. Mérida
(Páramo El Banco, a 3800 m de elevación). De un total de 18 especies estudiadas
solo R. acetosella (introducida), y Conyza lasseriana no mostraron asociación
con micorrizas. Las especies dominantes H. laricifolium (42,6 % de cobertura), E.
schultzii (18,6%) presentaron buen grado de micorrización, confirmando lo reportado
en Montilla et al. (1992). Resultados similares se encontraron para el conjunto de
especies muestreadas en pajonales (16 especies) entre las cuales destacan las Poaceae
Muehlenbergia ligularis (15,3% de cobertura) y Calamagrostis mullerii (13,4) y la
Cyperaceae Eleocharis acicularis (24%). Se puede concluir que la mayoría de las
especies de páramos estudiadas hasta ahora conforman asociaciones micorrízicas
vesículo-arbusculares.
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Contraste entre plantas altas montañas alpinas y tropicales.
La literatura sobre FBN en plantas vasculares de altas montañas tropicales es
escasa, en comparación con los estudios en altas montañas de zonas templadas (Krner
2003). Por ello, me limito a una comparación de información basada en abundancia
natural de 15N en plantas y suelos de los Andes y un extenso estudio de ecosistemas
alpinos en Suiza. Los valores de δ15N en plantas de páramo contrastan con los
reportados por Yang et al. (2015) para localidades alpinas templadas. Los autores
encuentran que en sitios localizados alrededor de 2500 m de elevación en los Alpes
suizos, Trifolium alpinum (Fabaceae), las Cyperaceae Carex curvula y C.
sempervirens, y la Juncaceae Luzula lutea, presentaron bajos niveles de discriminación
de 15N (δ15N -0,38 hasta -1,58 ‰) en contraste con 5 especies de otras familias
(Poaceae, Asteraceae, Apiaceae, Rosaceae) (δ15N de -3,84 hasta -5,55 ‰). En estos
sitios el δ15N del suelo era mayor que el de las plantas e incrementaba con la
profundidad. Los autores argumentan que las ciperáceas y juncáceas tienen acceso a
fuentes muy estables de N orgánico enriquecido en 15N. En el caso de las especies con
valores más negativos, Yang et al. (2015) sugieren que puede ser causado por el
fraccionamiento en simbiosis micorrízicas.
Dos puntos resaltan de esta comparación:
a) ¿Cómo explicar que las especies dicotiledóneas no-fijadoras de N2 tengan valores
negativos en los Alpes y positivos en los Andes? Para responder esta pregunta se
requiere analizar en detalle en ambos sistemas de las fuentes de N orgánico y mineral,
la magnitud de la micorrización, y la presencia de organismos fijadores de N2 en la
rizosfera.
b) Las similitudes en δ15N de leguminosas alpinas y especie de Cyperaceeae y
Juncaceae sugiere análisis comparativos con especies andinas. En los Andes de
Venezuela, según los registros de Briceño y Morillo (2006), las Cyperaceae están
representadas por 29 especies que crecen por encima de los 3000 m, entre ellas 3
especies de Carex se han recolectado a más de 4000 m. El caso de las Juncaeae es
también interesante con 9 especies registradas a elevaciones superiores a 3000 m y 4
especies por encima de los 4000 m.
CONCLUSIONES
Del análisis anterior se deriva la necesidad de:
- Ampliar el rango de muestreo de las poblaciones de leguminosas que ocurren
a más de 3000 m de elevación para comprobar si presentan nodulación y determinar la
eficiencia de la FBN con mediciones in situ y abundancia natural de 15N.
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-Desarrollar un estudio taxonómico molecular de las especies de Lupinus para
determinar el grado real de endemismo y raticar la validez de las numerosas especies
listadas.
-Profundizar el estudio de las Poaceae, Cyperaceae y Juncaeae de páramo para
determinar si tienen acceso a fuentes de N orgánico enriquecido en 15N o conrmar
su asociación con bacterias endofíticas jadorasde N2 como se ha demostrado con
especies de Trachypogon en sabanas.
-Proceder a una evaluación sistemática de la jación de N2 en gradientes
altitudinales de montañas tropicales para determinar el papel de la temperatura en la
regulación del proceso, en especial los amplios rangos térmicos diurnos. Este análisis
puede contribuir a entender el predominio de asociaciones leguminosa-Rhizobium en
zonas bajas, y el predominio de asociaciones actinorrícicas jadoras de N2 a mayor
elevación.
-Revisar la correlación en la actividad de FBN in situ y la concentración de N
en tejidos, para claricar contrastes entre leguminosas y especies actinorrícicas.
-Promover el cultivo de especies de Lupinus como plantas que favorecen los
procesos de restauración de suelo y explorar las posibilidades de utilizarlas con nes
de producción de alimento.
AGRADECIMIENTOS
A dos revisores anónimos del Boletín del Centro de Investigaciones Biológicas
de LUZ, y María Luisa Izaguirre-Mayoral de la Universidad Técnica de Manabí,
Ecuador, por su revisión crítica a la primera versión de este artículo.
LITERATURA CITADA
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ISSN 2477-9458
BOLETÍN
DEL CENTRO DE INVESTIGACIONES BIOLÓGICAS
An internAtionAl journAl of biology
Published by the university of ZuliA, MArAcAibo, veneZuelA
Vol. 57, No 2, Pp. 98-349, July-December 2023
CONTENTS
Physicochemical and microbiological characterization of shrimp meal
Penaeus vannamei (Boone, 1931).
Alexandra Elizabeth Bermúdez-Medranda, Vanessa Hanoi Acosta Balbas y
Fernando Ramón Isea-León.........................................................................................
Preference of fruits in birds that visit a feeder in the city of Caracas.
Bárbara Santana y Cristina Sainz-Borgo...............................................................
Atmospheric nitrogen fixation in high tropical mountains: Venezuelan
paramos.
Ernesto Medina......................................................................................................
Plants of the Botanical Garden of the Orinoco, ciudad Bolívar, Bolívar
State, Venezuela.
Wilmer A. Díaz-Pérez, Luis Chacón y Magdalena Ochoa.....................................
Revision of the burrowing beetle genus Llanoterus García and Camacho,
2018 (Coleoptera: Noteridae: Noterini). Part I
Mauricio García y Alfredo Briceño.......................................................................
Accumulated index 1967 – 2023. Boletín del Centro de Investigaciones
Biológicas on its 56 th Anniversary.
Teresa Martínez Leones.........................................................................................
instrucciones a los autores......................................................................................
instructions for authors....................................................................................................
112
129
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